Cocteau est un des écrivains français les plus lus de Genet au temps de sa propre formation, dans les années trente. « Il y a dix ans que je t’aime et tu n’en savais rien », lui écrit-il le 26 juillet 1943. Sa première lettre au poète, envoyée de Nice en mars 1943, mentionne Le Rappel à l’ordre (1926), les Morceaux choisis de 1932, la chanson parlée La Dame de Monte-Carlo interprétée par Marianne Oswald (1934). Une autre, en octobre, désigne Orphée comme sa pièce préférée dans le théâtre de l’auteur. Le jour de leur première rencontre, dimanche 14 février 1943, Cocteau est charmé de l’entendre réciter par cœur son poème Le Fils de l’air, diffusé par Ultraphone (1936).
De son côté, Cocteau, d’abord réticent devant le premier texte de Genet soumis à son jugement en décembre 1942, la pièce Pour « la Belle » (Haute Surveillance), découvre son génie en février 1943 par Le Condamné à mort et Notre-Dame-des-Fleurs. Comme avec Radiguet ou Jean Desbordes, il va dès lors s’impliquer généreusement dans la promotion et le rayonnement de ses œuvres et jouer auprès de lui un rôle de mentor, malgré quelques froids et la concurrence progressive de l’amitié de Sartre à partir de 1944. Par l’intermédiaire de son secrétaire Paul Morihien, avec qui Genet passe plusieurs contrats, il collabore ainsi à l’édition sous le manteau de Notre-Dame-des-Fleurs, de Pompes funèbres et de Querelle de Brest, roman qu’il illustre aussi d’un dessin de couverture et de vingt-neuf lithographies dans sa première édition clandestine (1947).
Au début des années cinquante, Genet prend ses distances, et cesse quasiment tout contact direct entre 1957 et 1962. Mais à la mort du poète le 11 octobre 1963, il est le premier à téléphoner à son domicile de Milly-la-Forêt.